调控气孔运动是植物与病原体相互博弈的重要策略之一，它直接关系宿主植物的抗病性和病原菌的致病性。植物-病原菌互作下的气孔运动是个高度动态和复杂的过程，并且气候因素又加剧了其复杂性，也直接影响了病原菌致病和宿主植物免疫。近年来，植物-病原菌互作调控气孔运动的分子机制取得了重要研究进展。11月30日，侯书国课题组在Molecular Plant期刊发表了题为Small holes, big impact: stomata in plant-pathogen-climate epic trifecta的综述论文。该综述全面总结了近年来气孔免疫分子调控机制的重要研究进展，深入讨论了气孔在植物-病原菌-气候三位一体中的重要作用，重点阐述了由病原相关分子模式、效应因子和宿主植物细胞因子调控的气孔动态变化，以及气候变化如何通过调节气孔行为影响植物与病原菌的相互作用。研究气孔免疫机制，为未来通过调节气孔免疫提高作物抗性，从而提高粮食产量。气孔对气候变化的响应也有助于制定气候控制策略，以应对不断加剧的全球气候变化。

4亿多年前，绿色植物开始逐渐从水生逐渐向陆生演化。植物陆地化以后，其叶肉细胞仍然浸泡在充满水的细胞外基质中，并通过防水的角质层保护免受外界环境影响。根部通过吸收土壤中的无机矿物质和水分，并通过维管系统将其运送到地上器官。此外，植物通过叶片表面的微小的开孔吸收大气中的二氧化碳（CO2）以满足其有机碳的需求，这些开孔被称为气孔，由表皮中的一对保卫细胞包围。光合作用介导了将碳同化为有机化物和产生氧气。与此同时，由于植物叶片和周围大气之间的蒸汽压差异，植物组织中的水分通过气孔向外界蒸腾。植物通过调节气孔运动以维持水蒸腾和碳吸收的平衡，从而实现最佳生长状态。在理想的环境条件下，气孔运动主要受到光的节律性调节。白天气孔在光的刺激下打开，吸收CO2进行光合作用；在夜晚光合作用停止，气孔关闭以最小化水分损失。然而，植物周围的环境复杂多变，比如光强、温度、土壤湿度（如干旱和洪涝）、土壤盐碱化、空气湿度以及温室气体浓度的持续变化，以及病原微生物和食草昆虫的侵袭。这些环境压力显著影响植物的生长、发育和生殖。因此，植物演化出了多种机制来应对和适应这些环境挑战，而调节气孔运动是其中的关键机制之一。此外，气孔的发育模式也对塑造植物响应不断变化的环境条件起着至关重要的作用。比如，适当的气孔密度对植物有效平衡水分维持和高效光合作用至关重要。并且气孔发育模式还影响植物抵御微生物和昆虫的攻击（图1）。

图1：气候因素-病原菌-气孔三位一体模式

该综述从以下几个方面全面总结和讨论了近年来植物-病原菌互作下气孔动态的分子机制，并对未来研究方向进行展望：

1. 气孔发育和运动模式

气孔起源于原表皮细胞，在叶发育的早期阶段经历不对称和对称的细胞分裂发育而成。分生原表皮细胞转变为分生原母细胞（MMC），分化为分生原体，随后形成保卫母细胞（GMC），然后通过对称分裂形成一对保卫细胞（图1）。气孔的形成主要由三个bHLH家族转录因子调控，分别是SPCH、MUTE和FAMA。SPCH促进原表皮细胞向MMC的分化以及随后的不对称分裂，MUTE调控从分生原体到GMC的转变，而FAMA控制GMC最终分裂为一对保卫细胞（图1）。这些转录因子在肽受体激酶信号级联的下游发挥作用。肽EPF1/2被受体激酶ER、SERK共受体和TOO MANY MOUTHS受体蛋白TMM组成的复合体识别，激活MAPK级联反应，进而磷酸化并抑制SPCH以限制气孔的发育。EPF9拮抗EPF1/2介导的信号，正调控气孔的发育（图1）。

气孔的开启和关闭是通过调节保卫细胞膨压实现的，而跨膜离子转运又是调节保卫细胞膨压的驱动力。质膜H+-ATPase活性增加导致质膜超极化，随后激活向内钾离子通道，促进K+内流，导致气孔打开。K+和阴离子的内流结合，引起水的吸收和保卫细胞的膨胀，导致气孔的开启。相反，抑制H+外排和激活S型和R型阴离子通道，导致保卫细胞质膜去极化，促使Cl-、苹果酸和NO3-阴离子的外流，导致气孔关闭。在保卫细胞中慢型阴离子通道SLAC1和SLAH3的激活对引发气孔关闭关键重要。激活的SLAC1和SLAH3介导的膜去极化触发了保卫细胞外向K+通道GORK的激活，导致K+的流出，随后水孔蛋白蛋白PIP2;1介导胞内水流失，降低保卫细胞膨压，导致气孔关闭（图2）。

气孔运动的调控是由环境信号触发的多种信号途径共同协调。其中植物激素脱落酸（ABA）、水杨酸（SA）和茉莉酸（JA），以及第二信使，如活性氧化物（ROS）和细胞质钙组成的信号网络在调控离子通道的激活和去激活，从而调节气孔运动中起着关键作用。ABA是气孔运动的核心调节器。ABA在植物各种组织合成，然后通过木质部进行运输，并通过ABCG25从维管输出，由ABCG40输入保卫细胞。在没有ABA的情况下，蛋白磷酸酶ABI1和ABI2与保卫细胞中的OST1/SnRK2.6相互作用并抑制其活性。ABA与受体PYR/PYL/RCAR结合引发受体构象变化，使其抑制PP2C活性。抑制PP2Cs导致OST1的激活，进而磷酸化并激活SLAC1和SLAH3离子通道，最终导致气孔关闭（图2）。

图2：病原菌侵染调控气孔运动的信号机制

2. 植物免疫中的气孔动态反应

大多数植物病原菌都可以绕过表皮屏障，利用气孔作为入侵植物组织的通道。作为一种防御机制，在感知到病原菌后，气孔会30分钟内迅速关闭，限制病原菌的入侵，这一进程被称为气孔免疫。研究表明，初始的气孔关闭是植物通过对MAMPs、DAMPs和植物细胞因子的感知触发的（图3）。

病原菌一旦通过气孔进入植物组织内部，就会在细胞间隙定殖。细胞间隙的水环境有利于病原菌的繁殖。然而，在最初感知到病原菌后，气孔关闭发挥了限制病原菌进入和保留细胞间隙内水分的双重作用。这种保留的细胞间隙水分反过来为细菌的定殖提供了有利的环境。此外，细胞间隙的水合作用也影响维管水势和水孔排水，从而影响植物对维管病原菌的抗性以及刺吸式昆虫的摄食行为。因此，病原菌诱导气孔关闭后，随后的气孔重新开启在维持植物正常生理功能和增强对病原菌和食草昆虫的抗性方面都是有益的（图3A）。

3. 病原体毒素和效应因子操控植物气孔运动

病原菌成功入侵和在植物细胞间隙定殖涉及一系列复杂的机制，包括分泌特定毒素和效应蛋白以操纵宿主植物免疫。一些毒素和效应蛋白可以在感染的不同阶段对气孔行为产生重要影响，引起气孔的动态变化（图3B）。在侵染前期，某些毒素和效应蛋白可以抑制MAMP诱导的气孔关闭，使病原菌能够克服气孔免疫。此外，一些毒素和效应蛋白可以促进气孔的开启，为它们自己进入植物内创造一个有利的条件。在侵染后期，某些效应蛋白可以诱导气孔关闭，促进形成一个富含水的细胞间隙，为病原菌的繁殖和传播提供有利的环境（图3B）。病原菌效应蛋白的时空分泌和在不同感染阶段在一定程度上受到分子伴侣蛋白的协助，可能与植物气孔运动的动态调控与植物免疫抑制存在密切关系。

4. 气孔对食草昆虫的响应

气孔对食草昆虫的响应也是一个复杂的过程，涉及与不同昆虫独特的进食行为相关的各种机制。一些穿刺吸吮的食草昆虫通过将口器插入气孔进入植物组织，从而在叶片中食用叶肉，这导致植物大量失水。植物也进化出了精密的防御机制来对抗食草昆虫，同时平衡它们对气体交换和水分保留的需求。气孔关闭虽然是对抗食草昆虫的一种防御机制，但它可以增加植物维管系统内的水势，潜在地有益于吸汁昆虫（图3A）。此外，一些食草昆虫可以诱导气孔关闭，以促进它们的持续摄食。类似于对病原体的响应，对食草昆虫的气孔响应是噶奥都动态的，涉及复杂的机制。

5. 气候条件下对植物气孔响应病原菌侵染的影响

气候因素，包括大气湿度、温度、温室气体和光照，对植物-病原菌互作的动态以及气孔运动产生显著影响（图4）。气候条件的变化可以增强或削弱植物对病原菌的防御能力，从而减少或增加植物疾病发生的可能性。作为植物对抗病原菌的最前线，气孔对病原菌的响应受到这些气候因素的显著影响。相反，植物通过调控气孔运动的能力，具有影响气候的能力，从而影响病原菌的感染和传播。

6. 总结与展望

尽管植物-病原体互作调控气孔运动的分子机制取得了重要进展，但这个研究领域仍然存在众多科学问题亟待解答。未来以下几个方向将有助于进一步揭示该领域新的机制，填补不断变化气候条件下、植物-病原体互作影响气孔生物学的研究空白。

首先，进一步阐明参与气孔响应病原菌的信号组分和分子机制，解析在面对多重压力时，植物如何调整其气孔行为，例如同时发生的病原菌感染和非生物逆境（如干旱、高温）等条件下。其次，建立气孔动态与调控植物-病原菌互作关键因子时空表达模式之间的联系。该领域将借助单细胞测序和空间转录组学，通过可视化监测整个病原菌感染过程中气孔行为来更好地理解这些关系。第三，深入了解气孔如何对各种不同叶际微生物（包括真菌、病毒和吸汁昆虫）作出不同反应，尤其气孔对有益内生菌与病原菌反应的差异，以及这些反应如何促进植物健康生长。第四，充分考虑到气孔在植物适应不同环境条件中的作用，阐明气孔对病原菌的响应的进化机制。气孔伴随着植物陆地化而出现，对于所有陆生植物适应复杂环境条件至关重要。揭示气孔对不同植物物种，尤其是重要经济作物，对病原菌响应机制的保守性和特异性非常重要。最后，通过研究基因重编程对气孔行为改造的潜力，开发对病原菌和气候变化具有强抵抗力的作物，从而解决粮食安全问题。

随着技术的进步和跨学科研究方法的应用，我们可以期待对在植物-病原菌相互作用中气孔运动背后微妙的调节机制有更深入的了解。这些见解有望引领创新策略，增强植物防御，减少作物损失，并在面对气候变化和病原菌不断演变等新挑战时提高现代农业可持续发展。

DOI:https://doi.org/10.1016/j.molp.2023.11.011 

原文链接：

https://www.cell.commolecular-plantfulltextS1674-2052(23)00394-5.